一机多型放大了矛盾
在项目开始之初，F-35一直都被看做是解决美国空军未来问题的良药，因此格外受到五角大楼和政府的特别优待。然而随着时间的推移，在海湾战争之后，美国空军对F-35项目的要求开始变化，希望未来这种新型战斗机的作战使命不止是在空中，而且要实现从空中到地面的全频带阻滞任务，并且要足够廉价以便能大规模装备。这种需求上的变化，导致的直接结果就是原本定义为制空任务为主的战斗机，反而将制空性能放在了次要位置，进而更强调通用性与多用途性。最终，这个源自空军的新型战斗机项目变得越来越庞大，而加之其上的要求也越来越多：一机多型，价格低廉，高度通用等等，这些最终成为F-35项目不可承受之重。
一机多型，高度通用的要求，使得F-35的设计必须包含常规起降型(CTOL)、舰载型(CV)和短距起飞/垂直降落型(STOVL)三种不同机型，所要执行的任务范围从传统的制空到近距空中支援、战场遮蔽乃至纵深攻击全部包括在内，而且所有功能的实现又都必须首先满足价格的要求。这样的革命性要求对于美军而言是具有跨时代历史意义的，但对于研制厂家而言，同时必须获得三个军种共同认可的要求却是极端苛刻的。
技术与战术谁引领谁
尽管美国航空工业有着其他国家无法比拟的规模和组织优势，在巨大经济实力支持下，加上政府、工业界在航空技术前沿的高效合作，使得美国政府完全有可能不惜成本花重金堆出一款新型战斗机。但是，上述一机多型、高度通用综合考虑的结果往往意味着矛盾，特别是对F-35这样企图达到高度通用化、多用途化的项目来说，潜在的矛盾就是项目不得不面对的巨大障碍。
正是因为要在空优与多用途之间寻求平衡，F-35在气动外形设计上不得不做出妥协，这样的直接结果就是该机在制空性能上并没有表现出全面超越现役战斗机的技术特性，更不用说第五代战斗机的4S特性(超声速巡航、超机动性、隐身和超视距作战能力)。
而强调多用途性能必然导致原先作为设计重心的空战能力大幅下降，但是作为攻击机而言F-35是否足堪重任呢？国际局势的巨变，使得为F-35最初设定的对手并没有出现，相反制空能力出色的新型战斗机，性能卓越的远程防空系统则不断扩散，使得F-35在担任攻击者角色的时候面临的威胁大大增加。另外，受制于隐身性能的要求，其内部载弹量不足是限制其攻击性能发挥的又一个重要原因，而这些任务很容易被快速发展的无人攻击机所取代。
上述问题充分说明，技术方向是战术和技术的有机结合，但在不同时期，技术方向常常有不同的重点。在和平时期，常常是技术引导战术，技术发展作为技术方向的主要动力；在战争时期，常常是战术引导技术，战术要求上升为技术方向的主要动力。技术引导可能脱离战术需要，事后诸葛亮是容易做的，但是站在技术前沿，常常会被眼前的种种可能所迷惑，最闪光的道路不一定是通向光明的道路。这一直都是F-35项目所面临的困惑。
高技术就是高性能？
就目前的情况看来，F-35面临的情况多少有些尴尬：虽然应用了大量高新技术，但其在空战性能上远远比不上F-22，两者间的差距甚至比F-15/F-16这对组合更大；而在多用途性能上，F-35相对于成熟的F/A-18E/F、F-15E、F-16E/F并没有明显优势，甚至在执行纵深攻击任务时的穿透能力还不及客串的F-22。
以美国空军为例，F-35A既要取代F-16执行制空和战术武器投放任务，还要接替A-10执行近距空中支援任务。接替F-16之后，F-35A将成为美军战斗机“高低搭配”策略中的低档飞机，其高档飞机便是用来取代F-15战斗机的F-22。在接替A-10时，军方希望F-35A象A-10一样不易被地面火力摧毁，但它应该主要依靠技术手段，而不是依靠厚重装甲来实现这一目的。此外，F-35还应比A-10具有更大的航程。